Após os eventos da segunda temporada (ou livro, como preferirem)  os nossos jovens sobreviventes coexistem em harmonia com os monstros. No entanto, existem necessidades básicas que necessitam de ser acauteladas, o que cria a necessidade de uma missão para encontrar uma fonte de energia viável.

No decorrer da aventura, Jack vai deparar-se com Rezzoch, que habita o corpo de um Wretch, uma criatura voadora semelhante a um dragão. Apesar de escapar com vida ao seu ataque, o nosso jovem herói passa a ser monitorizado pela entidade, que aparenta ter um plano para conseguir recuperar a sua forma física.

Quint continua a ser o génio criativo que suporta a equipa e Dirk lida com a sua necessidade de ser aceite pelos monstros. No que diz respeito a June, o seu foco altera radicalmente a partir do momento em que encontra um rádio transmissor, que tem estado a difundir uma mensagem de alguns sobreviventes.

Ao longo dos dez episódios desta terceira temporada, a equipa vai tentando recolher componentes eletrónicos que permitam responder ás mensagens de rádio e Jack embarca numa missão solitária para derrotar Rezzoch . Os derradeiros dois episódios estão repletos de ação e requerem a entrada num reino paralelo, onde tudo é possível.

Com a ajuda de Bardle, Skaelka e Rover, a batalha final termina com sucesso, sendo possível salvar Jack e mantê-lo fora do controlo da maléfica Rezzoch. Sem colocar spoilers, é evidente que é lançada  premissa para a temporada 4, que ainda não tem data de lançamento confirmada.